Ashton Holmes nació en febrero de 1978 en la ciudad de Albany (New York), en los Estados Unidos.
Su deseo de actuar se depertó a los 4 años, cuando su madre lo llevó a ver la obra "
Peter Pan", y, más tarde, cuando soñaba con interpretar a
Luke Skywalker, luego de ver la película "
Star Wars IV - La guerra de las galaxias". Comenzó a tomar lecciones de interpretación a los 6 años y a actuar en los teatros comuntarios. Más tarde estudió en la
Albany Academy.
Durante sus últimos años del secundario, tomó el programa de actuación del
New York State Theatre Institute.
Su primer trabajo profesional fue en la serie "
One Life to Live", en 2002; más tarde actuó en distintos episodios de las series "
Ley y orden: Unidad de víctimas especiales", "
Caso abierto (Cold Case)", "
Boston Legal", "
Numb3rs", "
Ley y Orden: Acción Criminal", "
House" y "
CSI: Crime Scene Investigation".
Debutó en cine en la película de terror, estrenada directamente en video "
Raising Hell" (2003). Dos años más tarde, obtuvo el papel de
Jack Stall, en la película de
David Cronenberg, "
Una historia de violencia" (2005), protagonizada por
Viggo Mortensen,
Maria Bello y
Ed Harris. A ésta le siguieron "
El guerrero pacífico" (2006), donde trabajó junto a
Nick Nolte y
Amy Smart; el thriller "
Wind Chill" (2007), que coprotagonizó con
Emily Blunt; y, más recientemente, trabajó junto a
Dennis Quaid,
Sarah Jessica Parker y
Thomas Haden Church en la comedia "
Smart People".
Recientemente interpretó al soldado
Sidney Phillips en la miniserie producida por
Tom Hanks y
Steven Spielberg, "
The Pacific" (2010); actualmente tiene el rol de
Thom en la recientemente estrenada "
Nikita", serie de
The CW Network, basada en la película francesa "
Nikita" (1990) y en la serie de televisión "
La Femme Nikita" de 1997.
Además de actuar,
Ashton fue miembro de la banda "
Method of Groove", en su ciudad natal de Albany.