John Marcellus Huston nació en Nevada, Missouri, el 5 de agosto de 1906. Su padre era el conocido actor Walter Huston, y John pasó su juventud viajando con su familia en los círculos del vodevil. A la edad de 15 años abandonó la escuela para dedicarse al boxeo, pero luego de romperse la nariz,
John Huston, un verdadero hombre renacentista, dejó el boxeo y se inscribió en la Smith School of Art de Los Ángeles para dedicarse a la pintura.
Después de comenzar a escribir,
Huston se convirtió en periodista del New York Daily Graphic. También durante ese tiempo se casó, el primero de sus cinco matrimonios, se mudó a L.A. y se convirtió en escritor para el cine, inicialmente con
Samuel Goldwyn. Poco después, se mudó a Universal Studios y trabajó en guiones para películas como
Murders in the Rue Morgue y
A House Divided (ambas estrenadas en 1932), la última de las cuales protagonizó su padre.
Fue en esta época cuando
Huston mató a una peatona en un accidente automovilístico, y aunque no fue acusado de ningún crimen, el incidente lo afectó profundamente y se mudó a Londres. Después de regresar a los Estados Unidos, se casó de nuevo y se lanzó de cabeza a un nuevo trabajo de escritor en la Warner Bros., que lo llevó a su primera nominación al Premio de la Academia, por
Dr. Ehrlich's Magic Bullet (1940). Sus escritos continuaron impresionando, y en 1941 le entregaron sus primeras responsabilidades directivas, en El halcón maltés. El gran éxito de la película protagonizada por
Humphrey Bogart como el duro detective
Sam Spade, aseguró la nueva carrera de
Huston.
Después de
El halcón maltés,
Huston dirigió dos éxitos más,
In This Our Life (1942) y
Across the Pacific (1942); posteriormente colaboró con el esfuerzo bélico realizando películas documentales militares. Después de la guerra, la producción de
Huston fue prolífica e impresionante. Con
El tesoro de Sierra Madre (1948) ganó sendos Oscar por el guión y la dirección (y un Oscar al Mejor Actor de Reparto para su padre), y con
La reina africana (1951) obtuvo dos nominaciones al Oscar y Bogart ganó su único Oscar como Mejor Actor.
En total,
Huston dirigió más de 40 películas de Hollywood, escribió más de 20 y actuó en casi 30. Él, su padre Walter y su hija Anjelica, constituyen la única familia que ganó premios Oscar en tres generaciones sucesivas.
Anjelica Huston protagonizó la última película de su padre,
The Dead, en 1987; él murió ese mismo año, el 28 de agosto, en Newport, Rhode Island, por complicaciones de enfisema.